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James M. Cain nació en el seno de una familia religiosa de origen irlandesa en Annapolis, Maryland. Hijo de un prominente educador y cantante de ópera, heredó el amor por la música de su madre, pero sus esperanzas de una carrera como cantante se vieron frustradas cuando le dijo que su voz no era lo suficientemente buena.

La familia se mudó a Chestertown, Maryland, en 1903. En 1910, James Cain se graduó en el Washington College, donde su padre, James W. Cain, se desempeñó como director. Para 1914, el recién graduado había decidido convertirse en escritor. Comenzó a trabajar como periodista para el Baltimore American y luego para el Baltimore Sun.

El joven James M. Cain fue reclutado en el ejército de los Estados Unidos y pasó el último año de la Primera Guerra Mundial en Francia escribiendo para una revista del ejército.

Cain estuvo casado con Mary Clough en 1919. Ese matrimonio terminó en divorcio, y pronto se casó con Elina Sjösted Tyszecka. Nunca tuvo hijos propios, pero estaba cerca de los dos hijos de Elina de un matrimonio anterior. En 1944, James M. Cain se casó con la actriz de cine Aileen Pringle, pero el matrimonio fue una unión tempestuosa y se disolvió en un amargo divorcio dos años después. Su cuarto matrimonio, con Florence Macbeth, duró hasta su muerte en 1966.

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